5 czerwca 314. Eskadra Myśliwsko-Uderzeniowa (VMFA-314 Black Knights) Korpusu Piechoty Morskiej (USMC) otrzymała pierwszy pokładowy samolot wielozadaniowy 5. generacji F-35C Lightning II o nr bocznym 434. Samolot został przekazany do bazy lotniczej marynarki wojennej NAS Lemoore w Kalifornii, gdzie podlega Marine Aircraft Group 11. USMC planuje zakup 67 samolotów w tej wersji. Utworzą cztery eskadry, które będą służyć wraz z 353 F-35B, zastępując w linii samoloty pokładowe F/A-18A/C/D Hornet, krótkiego startu i pionowego lądowania AV-8B Harrier II i walki radioelektronicznej EA-6B Prowler (USMC wycofuje Prowlery, 2019-03-11).

F-35C Block 3F, należące do USMC, będą służyć równolegle z samolotami tego samego typu marynarki wojennej (US Navy) na lotniskowcach w ramach inicjatywy Tactical Aviation Integration (TAI). Porozumienie w tej sprawie zawarto 14 marca 2011. Cztery eskadry liniowe otrzymają po 10 samolotów, natomiast pozostałe 27 będzie służyć do szkolnia. Piloci i technicy VMFA-314 rozpoczęli przeszkolenie na nowy typ wspólnie ze 125. Eskadrą Myśliwców Uderzeniowych US Navy (VFA-125 Rough Raiders). Szkolenia zakończą się wiosną 2020 (USMC o debiucie F-35B, 2019-02-27).
 

Po uzyskaniu statusu wstępnej gotowości operacyjnej (IOC), F-35C należące do 314. Eskadry zostaną przebazowane do MCAS Miramar w Kalifornii. US Navy ogłosiła wstępną gotowość swoich F-35C, zgrupowanych w 147. Eskadrze Myśliwców Uderzeniowych (VFA-147 Argonauts), 28 lutego 2019. Zostaną one rozmieszczone na lotniskowcu USS Carl Vinson (CVN-70), typu Nimitz, w 2021. Później dołączą do nich, w ramach Carrier Air Wing 2, także nowe samoloty VMFA-314 (CVN Kennedy tylko z F-35C, 2019-06-04; Gotowość operacyjna F-35C, 2019-03-02).

4 kwietnia 2019 poinformowano, że we wniosku budżetowym na rok fiskalny 2020, dowództwo USMC wskazało potrzebę zakupu o 10 mniej F-35B, niż wcześniej deklarowano, zwiększając jednocześnie zapotrzebowanie na F-35C o 9 samolotów, z 19 do 28, w ciągu pięciu następnych lat. Zastępca Komendanta Lotnictwa USMC gen. Steven Rudder poinformował podkomisję sił powietrznych Izby Reprezentantów, że decyzja o przyspieszeniu zakupu wariantu pokładowego ma związek z planowanym rozmieszczeniem eskadry VMFA-314 na lotniskowcu marynarki wojennej.